在学院都市洁儿尼中发生了一场骚乱，刚刚入学就读于普通教育系的新生雷冯（冈本信彦 配音）在混乱之中展现了自己出色的应变和战斗的能力，因此被学生会长发掘，转入了武技系，更获得了加入都市护卫第十七小队的资格。外冷内热沉默寡言的菲丽、恪尽职守坚韧强悍的妮娜、个性轻浮但十分可靠的夏尼德，这些奋战在前线的伙伴们，为了守护他们赖以生存的都市，甘愿付出血的代价。
这段悲惨的遭遇让锡洛更加坚定了继承双亲遗志的决心，在16岁那一年，他踏上旅途，目标只有一个，就是封印邪龙为父母报仇。 一路上，锡洛遇见了形形色色的伙伴们。身世成迷的单纯少女萨拉特（市道真央 配音）、身手矫健特立独行的盗贼艾琳（内田真礼 配音）、成熟稳重身体强壮的麒鲁（楠大典 配音），在这些伙伴们的帮助和支持之下，锡洛在不断的成长着。
鹰集团也成为了一个反叛者，渗透到丛林荒野中，不断被追击者屠杀。在经历了黑暗而漫长的一年后，战神古斯（岩木义明配音）回到了团队，并与代理团队负责人Kashikar（高石信诚配音）建立了深厚的信任。在夏洛特公主（Toyasaki Aisheng配音）的帮助下，他冒险营救了格里菲斯。格斯向绝望的鹰组展示了新的希望，而失去一切的格里菲斯则陷入了绝望的深渊。当216年日食发生时，格里菲斯和霸王之蛋再次相遇，恶魔的血腥盛宴开始了。。。这部电影改编自漫画家三浦健太郎的同名原作，是“剑风传奇剧场版三部曲”的最后一部。
